杜鹃花科植物菌根的研究进展.pdf

Review 综述 22 June 2021 40 6 1299 1316 Mycosystema ISSN1672 6472 CN11 5180 Q DOI 10 13346 j mycosystema 210077 基金项目 国家自然科学基金 31170469 浙江省自然科学基金 LY19C030002 Supported by the National Natural Science Foundation of China 31170469 and Natural Science Foundation of Zhejiang Province LY19C030002 Corresponding author E mail sunlifu Received 2021 02 05 accepted 2021 03 22 Copyright 2021 Institute of Microbiology CAS All rights reserved jwxt Http journals Tel 86 10 64807521 菌物学报 1299 杜鹃花科植物菌根的研究进展 张艳华 孙立夫 绍兴文理学院生命科学学院 浙江 绍兴 312000 摘 要 杜鹃花科 Ericaceae 植物可与土壤真菌形成杜鹃花类菌根 ericoid mycorrhizas ERM 共生体 且 广泛分布于全球不同的陆地生态系统 特别是在贫瘠 酸性等严酷的环境中占优势 杜鹃花科植物菌根 类型多样 绝大多数宿主具有 ERM 还有少量宿主具有其他类型的菌根结构 且常与暗隔内生菌 dark septate endophyte DSE 并存 ERM 的宿主植物除已知的杜鹃花科外 岩梅科 Diapensiaceae 植物也具 有 ERM 结构 ERM 真菌以子囊菌和担子菌为主 主要来自柔膜菌目 Helotiales 和蜡壳耳目 Sebacinales 与杜鹃花科宿主形成 ERM 的真菌也常与壳斗科 Fagaceae 松科 Pinaceae 等宿主植物形成外生菌根 ectomycorrhiza ECM 结构 ERM 对宿主植物在营养吸收 忍耐贫瘠环境 抵抗重金属污染等能力方 面都有积极的促进作用 对环境变化的响应是多样的 生境和季节的变化对 ERMF 群落的组成和分布有 着显著影响 资源比率变化可能改变 ERM 宿主与其他菌根或非菌根植物之间的竞争关系 本文回顾了近 40 多年来国内外有关 ERM 的研究进展 还对 ERM 研究的前景进行了展望 以期在理论和实践中对杜鹃 花科及其菌根的研究能取得更丰硕的成果 关键词 杜鹃花科植物 杜鹃花类菌根 菌根真菌 多样性 引用本文 张艳华 孙立夫 2021 杜鹃花科植物菌根的研究进展 菌物学报 40 6 1299 1316 Zhang YH Sun LF 2021 Research advances on the mycorrhizas of Ericaceae plants Mycosystema 40 6 1299 1316 Research advances on the mycorrhizas of Ericaceae plants ZHANG Yan Hua SUN Li Fu School of Life Sciences Shaoxing University Shaoxing Zhejiang 312000 China Abstract Ericaceae plants and soil fungi often ericoid mycorrhiza ERM symbiosis ERM fungi are distributed widely over different global continental ecosystems especially dominate in harsh environment with poor and acid soil The mycorrhizal types of Ericaceae were diverse apart from ERM a few other types of mycorrhizae can be found in some ericaceous hosts and 张艳华和孙立夫 杜鹃花科植物菌根的研究进展 Review 菌物学报 1300 often coexist with dark septate endophyte DSE Besides the well known Ericaceae ERM structure was also discovered in Diapensiaceae plants ERM fungi mainly belonged to Ascomycetes and Basidiomycetes and mostly Helotiales and Sebacinales ERM fungi often ed ectomycorrhizal ECM structures on other hosts such as Fagaceae and Pinaceae ERM not only helped their hosts on absorbing nutrients increasing tolerant capacity in poor nutrient habitats but also enhancing the resistance to heavy metal contamination The community composition and distribution of ERM fungi showed significant variation with habitats and seasons The variation of resource ratio might change the competitive relationship between ERM host and other mycorrhizal or non mycorrhizal plants In this paper the advances of researches on ERM and their hosts over the past 40 years were reviewed Prospect about ERM study was also previewed Key words Ericaceae ericoid mycorrhiza mycorrhizal fungi diversity 植物作为生产者是陆地生态系统的主 体 可以与土壤真菌形成高度进化的互利 共生体 即菌根 mycorrhiza 植物物种 的生态位分化和扩展与菌根的共生有关 Gerz et al 2018 形成菌根的真菌主要 包括接合菌纲 子囊菌纲 担子菌纲及部 分卵菌纲的成员 而宿主植物则包括了绝 大多数的维管植物 Brundrett 1991 目前 已知至少有 7 种不同类型的菌根共生体 即 丛枝菌根 arbuscular mycorrhizas AM 外生菌根 ectomycorrhizas ECM 内外生 菌根 ectendomycorrhizas EEM 兰科菌根 orchid mycorrhizas OM 欧石南类菌根或 杜鹃花类菌根 ericoid mycorrhizas ERM 浆果鹃类菌根 arbutoid mycorrhizas ARM 和水晶兰类菌根 monotropoid mycorrhiza MM 与研究较多的 AM 和 ECM 相比 ERM 的研究相对不多 而作为 ERM主要宿主的杜 鹃花科 Ericaceae 植物 种类多样 资源丰 富 广泛分布于全球陆地生态系统 其中很 多种类都可以作为先锋植物 定居在从酸性 的沙土到湿润的粗腐殖质的基质上 都得益 于它们有共生的菌根真菌 Perotto et al 2002 杜鹃花科植物最主要的菌根类型是 ERM 其菌根真菌简称为 ERMF 本文对近 40 多年来 国内外有关杜鹃花科植物菌根的 类型 真菌 宿主 功能等方面所展现出来 的多样性进行了总结 为深入认识 了解进 而利用这一类型的菌根提供参考 1 杜鹃花科植物菌根类型的多样性 杜鹃花科有数千个物种且分布广泛 是 否都能形成 ERM 的菌根结构呢 Gorman Starrett 2003 用同一种公认的 ERMF 接种 10 个不同属的杜鹃花科植物 除了吊钟花属 Enkianthus 植物未被侵染以及草莓树属 Arbutus unedo 侵染后形成了 AM 外 其他 8 个属的植物都能被侵染并形成 ERM结构 证 明了 Read 1996 认为的杜鹃花科植物大多数 能形成 ERM 结构的论断 同时也认为杜鹃花 科植物根部的菌根类型并不是单一的 ERM 还可以形成 AM MM Jansa Vosatka 2000 Kamal Varma 2008 ECM Read 1996 和 被称为伪菌根或假菌根 pseudomycorrhizal 的暗隔内生菌 dark septate endophyte DSE Currah et al 1993a C zares et al 综述 22 June 2021 40 6 1299 1316 Mycosystema ISSN1672 6472 CN11 5180 Q 菌物学报 1301 2005 Chaurasia et al 2005 Tian et al 2011 不同结构类型的菌根也可能共存于 同一个植物的根系中 比较典型的情况是 ERM 和 DSE 常常同时出现 C zares et al 2005 Schulz 2006 Chambers et al 2008 Tian et al 2011 Vohn k Albrechtov 2011 也偶尔发现部分杜鹃花科植物根中 AM 和 DSE 并存的现象 Chaurasia et al 2005 宁楚涵等 2018 这些研究表明杜鹃花科植 物的菌根类型具有一定的复杂性和多样性 菌根结构的形成不仅与宿主植物种类有关 也与真菌种类有关 同一种杜鹃花属 Rhododendron 植物与不同的真菌形成不同的 菌根 Currah et al 1993a Vohn k et al 2005 总体而言 ERM 是杜鹃花科植物最 主要且最常见的菌根类型 不同宿主植物根中发现的 ERM结构非常 一致 Jansa Vosatka 2000 正如 Read 1996 和 Peterson et al 2004 概括的那 样 杜鹃花科植物都具有特别纤细的毛根 hair roots 是由 1 层膨大的表皮细胞 1 2 层皮层细胞和纤细的中柱组成 通常每 一毛根末梢区域的直径都小于 100 m 在表 皮细胞中常有菌丝卷 或称菌丝圈 菌丝 节 coil Read 1996 在皮层细胞中也发 现了子囊菌和担子菌的菌丝 但是它们的分 布不同 子囊菌是在活的菌根细胞中占优 势 而担子菌则主要出现在死的皮层细胞中 Duddridge Read 1982 当然在 Rhododendron 菌根活细胞中也发现了担子菌 的隔片 Allen et al 2003 但未见有入侵中 柱细胞的报道 2 ERM宿主植物的多样性 Smith Read 2008 认为 ERM 的宿主包 括杜鹃花目 Ericales 杜鹃花科的多个亚科的植 物 如杜鹃花亚科 Ericoideae 岩须亚科 Cassiopoideae 越橘亚科 Vaccinioideae 澳 石楠亚科 Styphelioideae 且将原来 Ericales 的尖苞树科 或称掌脉石南科或澳石南科 Epacridaceae和岩高兰科 Empetraceae的植物 种类降级为族 这与此 前发表的文献中有关 ERM 及其宿主植物提到的植物分类系统有了较 大差异 为了尊重被引用文献和避免混淆 对需要引用的 Epacridaceae 和 Empetraceae 进行说明时前面都加上 原 字 在北半 球 特别是在杜鹃花科的帚石南属 Calluna 欧石南属 Erica 杜鹃花属 Rhododendron 越橘属 或乌饭树属 Vaccinium 等植物中 ERM 是普遍存在的 Jansa Vosatka 2000 在南半球原 Epacridaceae 中的澳石南属 Epacris 贝叶石南属 Leucopogon 松石南属 Astroloma 瑞香石南属 Brachyloma 和垂钉石 南属 Styphelia 等植物的根中 ERM 也很常见 McLean Lawrie 1996 日本学者 Okuda et al 2011 对岩梅目 Diapensiales 岩梅科 Diapensiaceae的 Schizocodon soldanelloides var magnus 菌根的结构和功能进行鉴定后认为也 是 ERM Ericales 和 Diapensiales 同属于五桠果 亚纲 Dilleniidae 具有很近的亲缘关系 因 此 能够形成 ERM的宿主植物范围比原来想 象的要大 3 ERM真菌的多样性 从目前的研究成果来看 能够形成 ERM 共生体的真菌主要是来自子囊菌纲和担子菌 纲的成员 也有少量的接合菌纲 Chambers et al 2008 和无性型真菌的成员 Berch et al 2002 Allen et al 2003 Bougoure Cairney 2005b 这些真菌和宿主植物形成的共生关 系 既有兼性的又有专性的 如在北半球的 地中海森林中 从 Erica arborea 获得的优势 张艳华和孙立夫 杜鹃花科植物菌根的研究进展 Review 菌物学报 1302 菌根真菌 Bergero et al 2000 与在南半球 澳大利亚的 Astroloma pinifolium 中获得的内 生菌 McLean et al 1998 极为相似 并且 从两个半球不同宿主植物根中获得的内生 菌 很多都可以在对方的根中形成 ERM 结构 Read 1996 Steinke et al 1996 Liu et al 1998 McLean et al 1998 Perotto et al 2002 这表明能够共生于两个半球的不同 植物类群间的真菌可能有很近的亲缘关系 从杜鹃花科植物根部分离最多而且也是最容 易培养并形成 ERM结构的主要是子囊菌纲中 柔膜菌目 Helotiales 的 Rhizoscyphus ericae 和 树粉苞属 Oidiodendron 等真菌 Usuki et al 2003 Kamal Varma 2008 Grelet et al 2010 这两大类群在 Diapensiaceae Okuda et al 2011 和原 Epacridaceae Chambers et al 2000 植物根中也均有报道 Gorman Starrett 2003 用 R ericae 接种到杜鹃花科 的 10 属 15 种宿主植物根上 其中 8 属 13 种 植物都被侵染并形成 ERM 说明这种真菌在 杜鹃花科植物中具有广泛的宿主选择范围 属于兼性互利共生的典范 但是 McLean et al 1999 却认为从原 Epacridaceae 分离 出的一些菌株并非杜鹃花科内 ERMF 的相同 物种 不同植物物种中可能有专性的共生真 菌种类 真菌 Rhizoscyphus ericae 与之前发表的 Hymenoscyphus ericae Cairney Burke 1998 和 Pezoloma ericae Midgley et al 2017 是 同 物异名 本文统一用 R ericae 是一种广谱 型 ERMF 研究发现 R ericae 不仅有无性型的 Scytalidium vaccinii Egger Sigler 1993 而且 R ericae 也不是一个单一真菌种类 而 是一个聚集体 aggregate 其含有 4 个在 遗传学上关系密切的分支 即 Meliniomyces variabilis M vraolstadiae M bicolor 和 Cadophora finlandica 其中发现 M vraolstadiae 至今只能形成 ECM 而不能形成 ERM 其他 3 种真菌均可以在不同宿主根中形成 ECM 和 ERM Grelet et al 2010 这表明 R ericae 作为公认的 ERM共生体中常见的真菌 它们 形成何种菌根结构取决于宿主与真菌之间的 相互识别和选择 形成 ERM 的 Oidiodendron spp 中以 O maius 最为典型和常见 其宿主的选择范围 也很广 Douglas et al 1989 Berch et al 2002 Piercey et al 2002 Rice Currah 2005 Vohn k et al 2005 Zhang et al 2009 本属的其他种 如 O griseum Couture et al 1983 Dalp 1986 Xiao Berch 1992 O rhodogenum 和 O cerealis Dalp 1986 O periconiodes Currah et al 1993b 和 O chlamydosporicum O citrinum O flavum 和 O scytaloides Dalp 1991 等 在杜鹃花科 植物根中也能形成 ERM 但是不同植物的 ERM 中共生的 Oidiodendron spp 的种类有一定差 异 如从 Rhododendron 植物中分离出的多为 O maius 而从 Vaccinium 根系中分离出其他 的 Oidiodendron spp 菌株则较多 而且本属中 也有无性型真菌 Stephanosporium cerealis Monr eal et al 1999 与 O cerealis Xiao 1994 属于同物异名 除了子囊菌纲的 Oidiodendron maius 和 Rhizoscyphus ericae聚集体的成员外 担子菌 纲的蜡壳耳目 Sebacinales 也是 Ericacea 宿主 根中普遍存在的真菌类群 Bonfante Fasolo 1980 Allen et al 2003 Selosse et al 2007 Setaro Kron 2011 在 ERM 解剖结构研究 中认为 珊瑚菌属 Clavaria 的某些菌种也许 是 ERMF Peterson et al 1980 此后 在 Vaccinium sp 上发现 C oronoensis 证明了担 子菌也能形成 ERM Straker 1996 生长在 综述 22 June 2021 40 6 1299 1316 Mycosystema ISSN1672 6472 CN11 5180 Q 菌物学报 1303 北极生态系统的 Cassiope tetragona Ericaceae 宿主中占优势的是担子菌 不仅有 Clavaria 还有 Cortinarius 和 Mycena 等属的真菌 Lorberau et al 2017 而且很多都是原来 公认的腐生菌或 ECM 真菌 但是却能形成典 型的 ERM 结构而非 ECM 结构 另外 皮盘菌科 Dermatcaceae 部分真菌 以及几种未知名真菌 Xiao 1994 Usuki et al 2003 Bougoure Cairney 2005a 2005b Grelet et al 2009 和被称为 variable white taxon VWT 的真菌 Hambleton Currah 1997 Piercey et al 2002 以及属于 Helotiales 的 DSE 真菌 如瓶霉属 Phialophora spp Hambleton Currah 1997 Gr nig et al 2008 Phialocephala fortinii Vohn k et al 2003 在多种杜鹃花宿主的 ERM 根中也经常 出现 与同一宿主植物共生的 ERMF 也是多样 的 Wurzburger et al 2011 从生长于温带 森林 Rhododendron maximum 的 ERM 中分离 出来 71 种真菌 包括常见的 Rhizoscyphus ericae 和 Oidiodendron maius 来自 Helotiales 刺盾炱目 Chaetothyriales 和 Sebacinales 的真 菌 以及一些已知的 ECM 真菌和腐生菌 Zhang et al 2016 通过高通量测序获得在 中国亚热带森林中 Vaccinium carlesii 的根部 真菌组成 也证明在有 ERM结构的宿主毛根 中还有大量的其他类型真菌的存在 ERMF 只占其中的一部分 Allen et al 2003 就在 白珠树属 Gaultheria shallon 的同一个 ERM 结 构中发现了担子菌的蜡壳耳属 Sebacina spp 砖隔腔菌 Capronia sp 和 R ericae 平 均每根有 3 8 个遗传上不同的真菌分类单 元 还有研究表明 ERM 的相邻细胞能够与 不同真菌形成菌根结构 Monreal et al 1999 Perotto et al 2002 对来自中国四川和云南 的杜鹃花属 Rhododendron decorum 菌根真菌 的研究发现有 25 个公认的 ERMF 种类 Sun et al 2012 这些研究说明 ERMF 的多样性水 平较高 但是这些内生真菌的种类和分布是 否存在宿主特异性和生境特异性还有待进一 步验证 Walker et al 2011 尽管用分子生物学手段已经把 ERMF 的 分类鉴定精确到目 甚至更精细的分类等 级 但是有很多真菌仍然因为缺少明显的子 实体或分离培养困难 而难以鉴定到物种水 平 Perotto et al 2002 Allen et al 2003 Ham m et al 2017 这也是 ERMF 研究进展 缓慢的重要原因 4 ERM真菌形成菌根类型的多样性 在开放的自然生态系统中 杜鹃花科植 物常与松科 Pinaceae 桦木科 Betulaceae 壳斗科 Fagaceae 杨柳科 Salicaceae 禾本 科 Poaceae 等的植物种类伴生 而且有证据 表明 一些公认的 ERMF 也可与其他植物的 根共生 形成不同类型的菌根 Cairney Meharg 2003 在北半球的地中海 从相邻的 Fagaceae 植物 ECM 栎属 Quercus ilex 和杜鹃花科植 物 ERM Erica arborea 分离出相同的真菌 Bergero et al 2000 Cairney Meharg 2003 同样地 在北温带森林中 相邻的 Pinaceae 植物 ECM Pinus sylvestris 和杜鹃 花科植物 ERM Vaccinium vitis idaea 杜鹃 花科植物 Vaccinium myrtillu 与 Pinaceae 植物 Pinus sylvestris 和 Piceirhiza bicolorata 之间也 都分离出相似的真菌菌株 且发现其中 38 以 上形成 ECM 的 Pinus 根尖被典型 ERMF Rhizoscyphus ericae 聚集体所侵染 Grelet et al 2009 2010 因此 在北半球能形成 ERM 和 ECM 的不同伴生物种可能存在较为 张艳华和孙立夫 杜鹃花科植物菌根的研究进展 Review 菌物学报 1304 普遍的基因型相似的共生真菌 同样 在 南半球干旱的澳大利亚东部的硬叶林中 从伞形科 Apiaceae 火把树科 或南蔷薇科 Cunoniaceae 莎草科 Cyperaceae 茅藳菜科 Droseraceae 豆科 Fabaceae 的含羞草亚科 Mimosoideae 点柱花科 Lomandraceae 桃 金娘科 Myrtaceae 海桐花科 Pittosporaceae 山龙眼科 Proteaceae 和花柱草科 Stylidiaceae 的 10 个科 17 种植物根中分离出来的真菌涉及 子囊菌 担子菌和接合菌多个类群 Chambers et al 2008 发现其中能够在 Epacris sp 形 成 ERM的真菌是澳大利亚东北部硬叶林中非 杜鹃花植物根中常见的栖息者 在欧洲 澳 洲和南极半岛 苔藓植物 地钱常与杜鹃 花科植物伴生 而杜鹃花科植物根部常见的 ERMF R ericae 及其亲缘关系较近的真菌 也是一些叶状地钱的内生菌 Duckett Read 1995 Chambers et al 1999 与从温带杜鹃 花科植物中获得的真菌功能相同 Cairney et al 2000 Whittaker Cairney 2001 在具有相同菌根真菌存在的条件下 菌 根共生体 ERM 或 ECM 的形态结构是在宿主 植物控制下发生的 Grelet et al 2009 如在 实验条件下 Helotiales 的 Phialophora finlandia 与不同宿主植物分别形成了 ERM ECM 或 EEM 结构 Perotto et al 2002 在无菌条件 下 一个 Rhizoscyphus ericae 聚集体菌株 与 Vaccinium myrtillus 和 Pinus sylvestris 可以 同时形成 ERM 和 ECM 结构 Villarreal Ruiz et al 2004 在荷兰和丹麦欧石南荒地 从 Poaceae 的 Deschampsia flexuosa 的根中分离 出来 Helotiales 的真菌 可以侵染并提高 Calluna vulgaris 幼苗吸收氮的能力 Zijlstra et al 2005 Chambers et al 2008 因此 Bergero Girlanda 2002 推断在地中海缺 少杜鹃花宿主的成熟 Quercus ilex 森林土壤 中 能够形成 ERM的真菌仍然能够坚持和保 持形成菌根的能力 为在干扰后的 Q ilex 纯 林中杜鹃花科植物 Erica arborea 幼苗的定居 储备了必要的真菌资源 根据真菌与不同宿 主形成不同类型菌根能力的情况来看 非杜 鹃花科植物种类在阔叶林土壤中能够起着 ERM 真菌库的作用 Chambers et al 2008 虽然有很多研究认为 ERM植物和其他类 型菌根在植物根部或者土壤中的真菌种类相 似 但是并不等于就一定能发生交叉侵染 从 Picea stichensis ECM 根部分离得来的 Oidiodendron maius 菌株在杜鹃花宿主上未 能形成 ERM Douglas et al 1989 该真菌 甚至会表现出很强的腐生性 Piercey et al 2002 Brundrett 2006 分别来自 ECM 和 ERM 的 Rhizoscyphus ericae 野生菌株 只能 分别与乔木种类形成 ECM 共生体 或与杜鹃 花植物形成典型的 ERM 结构 Vr lstad et al 2001 交叉侵染都未能在对方的宿主根中 形成应有的菌根结构 Ber gero et al 2000 Piercey et al 2002 Brundrett 2006 这些相 反的结果表明 尽管在 ERMF 和菌根结构的 研究中取得了一定的进展 但是 仍有很多 问题还待于进一步的研究 5 ERM功能的多样性 van der Heijden Horton 2009 在对 60 个案例的研究中发现 菌根真菌网络对不 同种类的幼苗生长有促进作用 负作用和没 影响的分别占 48 25 和 27 说明幼苗 与菌根共生获利占主流 这些现象在 ERM共 生体中也有相应的报道 正面影响的实例很 多 如 Rhizoscyphus ericae 的有性型和无性 型及 Oidiodendron griseum 对 Calluna vulgaris 的幼苗生长有促进作用 Read 1996 在 Vaccinium corymbosum 上接种 Cadophora 综述 22 June 2021 40 6 1299 1316 Mycosystema ISSN1672 6472 CN11 5180 Q 菌物学报 1305 菌株能形成典型的 ERM 并促进宿主的生长 Bizabani Dames 2015 拟隐孢壳属 Cryptosporiopsis 和瓶头霉属 Phialocephala 菌 株接种在 Rhododendron osanum 中 形 成 ERM 菌根结构后其幼苗均比对照健壮 Lin et al 2011 一些 ERMF 在 Rhododendron fortunei 的幼苗生长 Yu et al 2008 Wei et al 2016 和在其他 Rhododendron spp 植物生 长过程中也表现出同样的促进作用 Jansa Vosatka 2000 在不同营养条件下 ERM 菌根的存在提高了 Calluna vulgaris 与 Poaceae 的 Nardus stricta 的竞争力 Genney et al 2000 5 1 ERM促进营养吸收 ERM 的功能往往通过其组成的菌根真菌 来实现 ERMF 能产生多种水解酶和氧化 酶 有降解多种有机物如纤维素 木质素等 和加速必要营养素释放的能力 Cairney Meharg 2003 真菌种类不同 所分泌酶的 类型也就不同 Phialocephala 属的菌株能分泌 过氧化物酶和酪氨酸酶 而 Cryptosporiopsis 属菌株除了分泌出这两 种酶外 还可以分 泌漆酶和纤维素酶 Lin et al 2011 Oidiodendron maius和 O scytaloides能够降解 单宁酸 分泌多酚氧化酶 Thormann et al 2002 ERMF 分泌的酶类不仅能帮助有机物 降解 而且还能够提高对必要营养素 特别 是氮和磷的直接吸收 Lin et al 2011 如 ERMF 分泌的蛋白酶和几丁质酶帮助宿主植 物获得蛋白质和几丁质 中的氮 磷酸酯酶 则使宿主从磷酸单脂和 磷酸二酯中获得磷 Bajw a et al 1985 Leake Read 1989 Myers Leake 1996 Kerley Read 1997 ERMF 也可以促进宿主植物从氨基酸和核酸 中吸收氮 Bending Read 1996 1997 Cairney Burke 1998 Nielsena et al 2009 生 长在大西洋西北部贫瘠 的温带常绿森林中的 Vaccinium membranaceum 其 ERMF 是磷的主 要供应者 van der Wal et al 2006 比较生理 学研究指出 对于 Rhizoscyphus ericae 及其类 似的菌株 甚至更远缘的相关内生真菌 不 管分类地位和原生境如何 它们从有机源获 得氮和磷的能力几乎相同 Chen et al 1999 Whittaker Cairney 2001 在自然生态系统 中 植物对氮和磷的需求分别多达 80 和 90 来自菌根真菌 van der Heijden et al 2008 进而菌根真菌也能在抵御干旱和土 壤病原体等胁迫方面提供帮助 Auge 2001 Sikes et al 2009 Vohn k et al 2009 如由 于土壤有机物通常分解缓慢 ERMF 利用复 杂的有机氮的机制有益于宿主植物在寒温带 气候区的生长 Straker 1996 这些研究都 充分说明了与 ERMF 共生的宿主植物具有很 强的营养吸收能力 在逆境中具有生存和竞 争优势 将 AM ECM 与 ERM 菌根的营养吸收能 力进行比较发现 具有 ECM Picea abies 和 ERM Vaccinium myrtillus 的宿主从所有有 机和无机氮源中获得了相似量的氮 而 AM Deschampsia flexuosa 宿主除了 NH 4 N 外 所吸收的所有氮源都显著低于 NO 3 N Persson et al 2003 在对加利福尼亚沿海森林酸性 贫瘠和高有机质的土壤中 生长的 ERM 宿主 Rhododendron macrophyllum 和 Vaccinium ovatum 和 AM 宿主 Cupressus goveniana ssp pigmaea 比较也发现 ERM 宿主没有显示出 对有机氮和无机氮的偏好 而 AM 宿主获得 的无机氮明显高于有机氮 Rains Bledsoe 2007 这些研究表明 AM 宿主对无机氮吸收 的偏好 在吸收有机氮方面的能力没有 ERM 和 ECM 宿主的能力强 Read Perez Moreno 2003 张艳华和孙立夫 杜鹃花科植物菌根的研究进展 Review 菌物学报 1306 5 2 ERM抵抗重金属污染的能力 通常认为微生物比植物对金属毒性的耐 受力更高 Hartley et al 1997 因此 具有 ERM 的共生体能提高宿主在重金属污染的土 壤环境中的适合度 Meharg Cairney 2000 Sharples et al 2000a 2000b Chambers et al 2008 有 关 ERM 在抗重金属污染方面的研 究以 Calluna vulgaris 的成果最多 在 Zn 和 Cu Bradley et al 1981 Meharg Cairney 2000 Cu 和 Ni Monni et al 2000a 2000b As 和 Cu Cairney Meharg 2003 Pb 和 Cu 污染 Marrs Bannister 1978 的土壤中都 表现出很强的抵抗力和进化适应的能力 另 外 ERM 宿主自然定居的土壤通常呈酸性 这就意味着有害金属如 Al 氧化还原作用活 跃的金属 Fe 和 Mn 等在这样的环境下更加活 跃 Cairney Meharg 2003 这些研究都说 明具有 ERM结构的杜鹃花科宿主植物能忍耐 的金属离子的范围非常广 从生长于重金属污染土壤 Calluna vulgaris 的 毛根中能分离出来的 ERMF 主要是 Rhizoscyphus ericae 和 Oidiodendron maius Sharples 2000b 2000c 认为 R ericae 及其宿主 C vulgaris 在抵抗重金属污染方面是平行进化 的 将从 Cd Zn Al 污染 Vallino et al 2011 和 Cr Ni 污染 Martino et al 2002 的土壤 中都分离出 O maius 的耐受菌株 且都比未 污染地分离出来的 O maius 菌株易于培养 经过污染地驯化的真菌菌株可能会在宿主植 物适应环境污染方面发挥更大的作用 具有 显著的生态价值和潜在的商业价值 真菌怎样抵抗重金属毒害来保护自己 呢 研究认为 ERM 中的真菌如 Rhizoscyphus ericae对金属阳离子有很强的亲和力 Bradley et al 1981 真菌通过降低吸收或增加金属 离子的流出来避免和限制重金属进入细胞 质 如金属离子可以被吸收到菌丝表面以及 在宿主和真菌的交界处 Bradley et al 1982 被固定在真菌的细胞壁上 Leyval et al 1997 或被分隔在液泡或其他细胞器中 P csi 2011 菌丝的细胞外分泌物对金属 离子有耐受性 Perotto et